圣彼得堡泽尼特成立于1925年，前身是一支全部由冶金工人组成的球队，名字叫做列宁格勒斯大林主义队，是苏联国内首批成立的足球队之一。在1940年，列宁格勒斯大林内茨队改名为现在的“泽尼特”。

进入俄超时代的第一年（1992年），泽尼特就降级了，4年后他们才重新杀回顶级联赛，在经过一段时间的磨砺之后泽尼特渐渐成为了俄超的一支强队，开始逼近联赛头名。2005年，泽尼特迎来了球队历史上又一个里程碑式的事件，在球队和圣彼得堡政府的努力之下，俄罗斯天然气公司收购泽尼特，泽尼特一夜之间成为俄罗斯最富有的球队。

2007至2008年是泽尼特建队以来最辉煌的时代，在荷兰名帅艾德沃卡特的带领下，泽尼特队不仅获得2007赛季俄超冠军，更是在欧洲赛场上叱咤风云，联盟杯上，他们先后淘汰多支强队毫无争议的夺得冠军。更是在8月份的欧洲超级杯上2：1战胜了当时不可一世的曼联队夺冠，一举称霸欧洲。

在巨大的成功之后，球队核心纷纷登陆五大联赛，泽尼特队战绩也大不如前，2008赛季仅仅获得了俄超第五名，2009年8月10日，战绩不佳的泽尼特队解雇执教3年的功勋教头艾德沃卡特，凭借联赛后半程的出色表现，最终获得2009赛季俄超的第3名。而2010赛季球队在意大利名帅斯帕莱蒂的带领下再夺联赛冠军。